L'exposition chronique à des températures chaudes entraîne une faible abondance et qualité des spermatozoïdes chez Drosophila melanogaster

Rapports scientifiques volume 13, Numéro d'article : 12331 (2023) Citer cet article

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La température influence la fertilité masculine dans tous les organismes ; cependant, la façon dont les températures sous-optimales affectent la spermatogenèse adulte reste peu étudiée. Dans une étude récente sur l’ovogenèse de Drosophila melanogaster, nous avons observé une réduction drastique de la fertilité des mâles adultes exposés à des températures chaudes (29 °C). Nous montrons ici que les mâles deviennent stériles à 29 °C en raison de la faible abondance et de la faible qualité des spermatozoïdes. La faible abondance des spermatozoïdes à 29 °C ne provient pas d'une réduction du nombre de cellules souches germinales ou de spermatides, car ces nombres restent comparables entre 29 °C et 25 °C témoins. Notamment, les mâles à des températures froides de 18 °C et 29 °C présentaient des fréquences également accrues de défauts d'élongation et d'individualisation des spermatides, ce qui, compte tenu de l'abondance élevée des spermatozoïdes et de la fertilité masculine mesurée à 18 °C, indique que la spermatogenèse a une tolérance élevée aux défauts d'élongation et d'individualisation. . Il est intéressant de noter que l’abondance des spermatozoïdes à 29 °C diminue brusquement et sans signe d’apoptose lors de leur transition vers la vésicule séminale vers la fin de la spermatogenèse, ce qui indique une élimination des spermatozoïdes par un mécanisme inconnu. Enfin, les spermatozoïdes des mâles à 29 °C fécondent les ovules moins efficacement et ne soutiennent pas les embryons au-delà du premier stade de l'embryogenèse, ce qui indique qu'une mauvaise qualité du sperme est une cause supplémentaire d'infertilité masculine à 29 °C.

La reproduction est très sensible aux signaux physiologiques et externes1,2,3 en conséquence de milliards d’années d’évolution – initialement de cellules uniques et plus tard d’organismes multicellulaires qui ont dû produire avec succès une progéniture dans le contexte d’environnements en constante évolution4,5. Parmi les effets involontaires de l’augmentation rapide des températures due à l’activité humaine6 figurent toutefois des impacts négatifs sur la reproduction de nombreux organismes7,8,9,10,11,12,13,14,15. Les effets sur les insectes sont particulièrement préoccupants compte tenu de leur capacité limitée à thermoréguler11,12,13,14,15 et de leur importance pour la santé publique, économique et écologique16.

Les températures élevées ont des effets négatifs bien documentés sur la fertilité mâle chez de nombreuses espèces de drosophiles et d'autres insectes17,18,19,20,21,22,23,24,25,26,27,28,29,30,31,32,33, 34. Par exemple, les larves de Drosophila melanogaster qui se développent entre 28 et 31 °C donnent naissance à des mâles adultes avec une fertilité plus faible17,19,21,22,23,24,26,30,31,32,33,34, comme c'est également le cas. pour les autres drosophiles20,25,27,29,35. L'exposition à court terme des mâles adultes de drosophile à des températures supérieures à 37 °C réduit également le nombre de descendants36,37. Il est intéressant de noter qu’une étude récente portant sur 43 espèces de drosophiles a montré que les températures conduisant à la stérilité des mâles adultes prédisent mieux leur répartition mondiale que les températures mortelles, soulignant le rôle clé que la spermatogenèse peut jouer sur les processus écologiques13. On pense notamment que les températures sous-optimales (par opposition aux températures extrêmes) utilisées dans les expériences en laboratoire se rapprochent davantage des conditions de changement climatique dans la nature que celles impliquant des températures extrêmes11,15. Malgré le grand nombre d'études rapportant les effets de la température sur la fertilité masculine15,22,24,26,27,28,29,31,33, la façon dont l'exposition des adultes à des températures sous-optimales chroniques affecte la spermatogenèse chez la drosophile reste floue.

Drosophila melanogaster constitue un système puissant permettant d’étudier les aspects fondamentaux de la spermatogenèse présentant un grand intérêt pour de nombreux organismes, notamment d’autres insectes3,38,39,40. La zone apicale du testicule abrite des cellules souches germinales (CGS) et des spermatogonies à division mitotique41,42 (Fig. 1). Cinq à neuf GSC entourant le moyeu (une niche somatique) se divisent de manière asymétrique pour s'auto-renouveler et générer un gonialblast, qui à son tour se divise quatre fois avec une cytokinèse incomplète pour former un kyste germinal (entouré de deux cellules de kyste somatique) contenant 16 spermatogonies qui se transforment en spermatocytes primaires38,43. La méiose et la spermiogenèse (c'est-à-dire la différenciation des spermatozoïdes) se produisent dans la zone intermédiaire41 (Fig. 1A). Les spermatocytes primaires subissent deux divisions méiotiques pour générer des kystes de 64 cellules (c'est-à-dire 64 spermatides haploïdes syncytiales). Leurs noyaux subissent des changements morphologiques de forme ronde à forme de feuille, de canoë et finalement d'aiguille à mesure qu'ils deviennent des spermatides allongées (Fig. 1); à la fin du canoë, les histones sont remplacées par des protamines39,40. Par exemple, la protamine B (codée par Mst35B) est essentielle à une morphologie nucléaire appropriée44,45 ; Mst35B est transcrit dans les spermatocytes ronds mais reste réprimé en traduction jusqu'au stade tardif du canoë (Fig. 1B). Après la condensation nucléaire, les spermatides en forme d'aiguille s'individualisent grâce à un processus dépendant de la caspase impliquant des cônes d'individualisation à base d'actine qui éliminent les organites et le cytoplasme inutiles, formant un renflement kystique lorsqu'elles se déplacent de la tête à la queue pour jeter les restes dans un sac à déchets. extrémité du kyste46,47. Après l'individualisation, le sperme résultant s'enroulera au niveau de la zone terminale (également appelée région d'enroulement)41,48 (Fig. 1). Les spermatozoïdes se déroulent ensuite et se déplacent vers la vésicule séminale, où ils sont stockés jusqu'à l'accouplement (Fig. 1). Nous avons récemment montré que les mâles de Drosophila melanogaster exposés de manière chronique à l’âge adulte à une température sous-optimale de 29 °C (contrairement à la température optimale de 25 °C) deviennent stériles49. Cependant, on ne sait pas exactement quels processus de spermatogenèse sont affectés négativement par la température chaude.